El cambio en el uso del suelo de bosques continuos a zonas agrícolas conlleva una pérdida de hábitat y un declive en las poblaciones de aves de bosque (Siget, Sherry y Young, 2006). Sin embargo, el disturbio se atenúa en los paisajes agrícolas heterogéneos, principalmente en aquellos donde los cultivos tienen árboles de sombra, fragmentos de bosque y bosques ribereños cercanos (Souza, Ibrahim, Harvey y Jiménez-Otárola, 2000). Aunque la actividad agrícola simplifica la estructura vegetal, los cultivos con sombra aún pueden ofrecer hábitat para una amplia diversidad de aves, incluyendo las de bosque (González y Harvey, 2007). A diferencia de los monocultivos, en la producción agrícola bajo sombra, las plantas con importancia de esta índole crecen junto a una o más especies leñosas y perennes (Jiménez, Muschler y Kopsell, 2001). Estos ecosistemas productivos diversifican las especies vegetales y permiten el desarrollo de un agroecosistema con efectos beneficiosos para los cultivos, debido a que mejoran las condiciones abióticas, se mantiene la fertilidad del suelo, las raíces profundas contribuyen con el reciclaje de nutrientes, hay un mayor aporte de hojarasca y se atrae fauna silvestre que regula las plagas (Gliessman, 2002; Guido, Rodríguez y Sancho, 2008; Corella, 2016).

Theobroma cacao es una especie leñosa de importancia agrícola que puede ser cultivada en un sistema agroforestal, donde los agricultores conservan algunos árboles de dosel, con el propósito de proveer sombra y obtener tanto madera como frutos (Muñoz et al., 2003). La trascendencia de las plantaciones de cacao orgánico bajo sombra para la conservación ha sido poco estudiada en Costa Rica. Sin embargo, trabajos previos realizados en América Central sugieren que la diversidad de aves dependientes de bosque es más alta en plantaciones de cacao con sombra, comparada con aquellos lugares donde el dosel fue completamente clareado (Estrada y Coates-Estrada, 2005).

A pesar de los beneficios inherentes a la agroforestería, las actividades económicas de la Región Huetar Norte de Costa Rica están basadas en la producción de cultivos permanentes y bajo técnicas agrícolas convencionales (Alvarado, 2003). Los agricultores se inclinan al uso de plaguicidas y al monocultivo, con el fin de maximizar las ganancias y controlar a los patógenos. No obstante, el cacao debe ser producido de manera orgánica y sustentable, para su inserción en el mercado exterior. Por lo tanto, los agricultores de cacao deben ser guiados hacia prácticas socioproductivas más sustentables, debido a que tienen un valor adicional con miras a la conservación de la biodiversidad y un beneficio para la sociedad (Nicholls y Altieri, 2002; Van, Bichier, Ochoa y Greenberg, 2007; Larrea y Benítez, 2008). Este estudio tuvo como objetivo analizar la composición de aves asociadas a cultivos de cacao en 3 sistemas productivos en la Región Huetar Norte de Costa Rica.

Área de estudio: La Región Huetar Norte está ubicada en la parte norte de la provincia de Alajuela, Costa Rica. Tiene una extensión de 719 km² y colinda con el sur de Nicaragua. La principal actividad productiva es agropecuaria, seguida por el turismo de aventura y el agrario (Álvarez-Garay, 2017). El clima es tropical húmedo. La temperatura varía de 24 °C a 36 °C y la precipitación media anual es de 3020 mm (Solano y Villalobos, s. f.).

Descripción de los sitios de estudio: Seleccionamos 3 fincas productoras de cacao orgánico que tuvieran diferente grado de cobertura por árboles de sombra. Finca Mecup está localizada en Upala (10°58’49,8” N y 85°,08’52,5” W), tiene un área de 2,62 ha, el cacao ha sido plantado aleatoriamente, el sotobosque es compartido con palmeras y banano; mientras que la altura media del dosel es de 16,2 m, está constituido por individuos de 7 especies (Spondias mombim, Ficus mauritiana, Cecropia peltata, Guarea rhopalocarpa, Cordia alliodora, Albizia niopoides y Handroanthus ochraceus), provocando que la luminosidad media en el sotobosque sea de 2426 lux. Finca Sibaeli está ubicada en Guatuso (10°44’38,1” N y 84°,53’03,5” W), tiene un área de 6,0 ha, de la cual 3 ha están dedicadas al cultivo del cacao y las otras 3 ha corresponden a un fragmento de bosque tropical húmedo en regeneración. En esta segunda finca, los árboles de cacao se encuentran distanciados uniformemente cada 2,5 m, el raleo impide el crecimiento de otro tipo de especies vegetales en el sotobosque; sin embargo, se conservan algunos árboles maderables, principalmente Cordia alliodora y Dipteryx panamensis, que forman un dosel discontinuo de 20,1 m de altura y condiciones de luminosidad de 2260 lux. La tercera finca es conocida como Productores de Occidente (POC a partir de ahora), se ubica en Aguas Claras (10°49’23,8” N y 85°,11’40,8” W), tiene un área de 4 ha destinadas a la plantación de cacao y, a diferencia de Mecup y Sibaeli, la única sombra corresponde a la vegetación ribereña de una quebrada que atraviesa la plantación, por lo que en este sitio la luminosidad media fue de 42 608,7 lux.

Muestreo de aves: Distribuimos 3 puntos de conteo en cada finca. La distancia mínima entre puntos fue de 50 m. El muestreo fue realizado en setiembre del 2020. 2 observadores registraron todos los individuos y las especies de aves vistas y escuchadas en un radio de 25 m, por periodos de 5 minutos en cada punto (Bibby, Burgess y Hill, 1992; Nichols et al., 2000; Van et al., 2007). Las observaciones fueron repetidas 3 veces en los mismos puntos. Recolectamos la información minutos después del amanecer y 2 horas antes de finalizar la tarde. El esfuerzo total de muestreo por finca fue de 60 minutos, distribuidos en 3 días consecutivos en cada una.

Análisis de información: Comparamos la composición específica de la avifauna entre las fincas, mediante la rutina no paramétrica ANOSIM (“analysis of similarities”), bajo la hipótesis nula de que no hay diferencia en la composición de especies de aves entre las 3 plantaciones de cacao. ANOSIM permite definir diferencias significativas entre 2 o más grupos y es equivalente a una prueba de ANOVA, donde, en lugar de operar sobre datos sin procesar, rige una matriz de disimilitud clasificada (Clarke, 1993; Lugo, Aguilar, Casotto, Laurentin y Gómez, 2013). Las abundancias fueron transformadas por medio de la función decostand y el método Hellinger del paquete estadístico R-Vegan de R-studio (Oksanen et al., 2013), con el propósito de evitar que las especies más comunes dominaran en el resultado final de la ordenación y para aumentar la influencia de las especies subordinadas en el modelo resultante (Oviedo, 2020). Utilizamos el escalamiento multidimensional no métrico (nMDS) y el índice de Bray-Curtis (Herrando-Pérez, 2002; Calderón, Galindo y Cedeño, 2008), para crear una representación espacial del agrupamiento de las especies de aves entre las plantaciones, con base en su riqueza y abundancia, a través del paquete estadístico Vegan y ggplot2 (Oksanen, 2015). La contribución de las especies a la disimilitud entre grupos se analizó con el módulo SIMPER (“similarity profile”). Excluimos de los análisis estadísticos los registros de especies neárticas.

Un total de 428 individuos clasificados en 49 especies y 23 familias fueron registrados. La familia mejor representada fue Tyrannidae (8 especies), seguida por Columbidae, Picidae y Thraupidae (4 especies cada una). Las especies más abundantes fueron Brotogeris jugularis, Myiozetetes similis, Leptotila verreauxi y Euphonia luteicapilla. Además, hubo registro de Tityra semifasciata y Pachyramphus polychopterus; actualmente incluidas en la familia Tityridae. Finca Mecup fue aquella con más riqueza y abundancia de aves (tabla 1).

La composición de especies de aves varió significativamente entre las 3 plantaciones (F_(1,8) = 3,22; P < 0,02). El análisis multidimensional no métrico (nMDS) separó en 2 grupos a las especies. Aproximadamente un 71 % de estas se agrupó en los puntos de conteo situados en las plantaciones Mecup y Sibaeli (gráfica 1).

Tabla 1

Variable	Nombre de la plantación
	Mecup	Sibaeli	Productores de Occidente
Riqueza	34	32	16
Abundancia	196	184	48

Nota: Fuente propia de la investigación.

Gráfica 1 Nota: Fuente propia de la investigación.

Los análisis SIMPER mostraron diferencias significativas en la abundancia media del loro verde (Amazona farinosa), del trepador manchado (Xiphorhynchus erythropygius) y del verdillo menudo (Hylophilus decurtatus) entre las plantaciones Mecup y Sibaeli. 19 especies (39,6 %) presentaron diferencias significativas en la abundancia, al comparar las comunidades de aves entre las plantaciones Mecup y POC. Aproximadamente, un tercio (23 %) de las especies dejó ver diferencias significativas al comparar la abundancia entre las plantaciones Sibaeli y POC. Un 25 % de las 48 especies de aves registradas en este estudio estuvo ausente en la finca POC (tabla 2).

Tabla 2

Especie	Plantación 1-2	Plantación 1-3	Plantación 2-3
Ortalis cinereiceps	0,019427	0,055558	0,046050
Buteo nitidus	0,007424	0	0,009342
Buteo magnirostris	0,007730	0,004724	0,011004
Herpetotheres cachinnans	0,004466	0	0,005610*
Patagioenas flavirostris	0,011545	0,011856	0,016614*
Zenaida asiatica	0,013013	0,011856	0,028053**
Leptotila verreauxi	0,013932	0,01204	0,021438*
Brotogeris jugularis	0,027446	0,032713*	0,035434
Amazona autumnalis	0,008525	0,022725*	0,033605**
Amazona farinosa	0,039194*	0,007319	0,057832**
Piaya cayana	0,006317	0,011328	0,014360
Nyctibius griseus	0,013798	0	0,017345**
Amazilia tzacatl	0,012747	0,020917	0,016754
Trogon melanocephalus	0,010569	0,010350	0,007628
Momotus momota	0,007981	0,015041	0,011371
Melanerpes pucherani	0,011019	0,013688**	0
Celeus castaneus	0,010528	0	0,013238**
Campephilus guatemalensis	0,005416	0,006681*	0
Dryocopus lineatus	0,003830	0,004724*	0
Synallaxis brachyura	0,016208	0,026370***	0,005610
Lepidocolaptes souleyetii	0,005917	0,031915	0,032970
Xiphorhynchus erythropygius	0,021993*	0,028015***	0
Thamnophilus doliatus	0,014889	0	0,018721**
Ornithion brunneicapillus	0,034563	0,065346***	0,021662
Tolmomyias sulphurescens	0,005416	0,006681*	0
Todirostrum cinereum	0,011505	0	0,014874**
Attila spadiceus	0,010784	0,019579	0,014788
Megarhynchus pitangua	0,013823	0,017146**	0
Pitangus sulphuratus	0,009555	0,011856	0,007628
Myiozetetes similis	0,011056	0,037951	0,033412
Tyrannus melancholicus	0,018663	0,023144**	0
Tityra semifasciata	0,009700	0,012043**	0
Manacus candei	0,012000	0,015593**	0
Hylophilus decurtatus	0,017871*	0,022912***	0
Campylorhynchus zonatus	0,024576	0	0,031738**
Turdus grayi	0,014889	0,014735	0,021608
Coereba flaveola	0,017002	0,014735	0,022572
Habia fuscicauda	0,021757	0,028418**	0
Ramphocelus passerinii	0	0,016020	0,016081
Thraupis palmarum	0,017002	0	0,021370**
Dacnis venusta	0	0,011328	0,011371
Oryzoborus funereus	0,01499	0,024868***	0,005610
Arremonops conirostris	0,010271	0,014000*	0,005610
Saltator coerulescens	0,00383	0,004724*	0
Cyanocompsa cyanoides	0,010485	0,019815	0,017677
Dives dives	0,02111	0,014638	0,031822
Psarocolius montezuma	0,0174	0,031054	0,031768
Euphonia luteicapilla	0,035177	0,056780***	0,011221

*La significancia de la comparación de la abundancia media corresponde a * = p <0,05; **p < 0,01; ***p < 0,001.

La producción de cacao libre de plaguicidas bajo sombra es una actividad que pro-vee hábitat para una considerable diversidad de aves, principalmente en un paisaje con una matriz dominada por potreros y agricultura convencional. El crecimiento de árboles dentro de una plantación de cacao aumenta la heterogeneidad del hábitat y ofrece diferentes nichos para ser ocupados por más cantidad de especies de aves, en comparación con los cul-tivos sin sombra. Sin embargo, nuestras observaciones indican que la avifauna asociada al cacao con sombra está formada primordialmente por especies propias de hábitats altera-dos; por ejemplo: L. verreauxi, M. pucherani, P. sulphuratus, M. similis y D. dives. Por el contrario, pocas de las especies observadas son dependientes de bosques secundarios viejos (T. melanocephalus, C. castaneus y C. guatemalensis). Asimismo, vimos pocas espe-cies de sotobosque, similar a lo documentado en estudios previos en agroecosistemas bajo sombra (González y Harvey, 2007; Van et al., 2007). La mayor complejidad en la composi-ción de aves observada, más que todo en finca Mecup, puede ser atribuida a la distribución desordenada de las plantas de cacao, un mane-jo del dosel menos intenso y al crecimiento de arbustos, palmeras y musoides. La matriz del paisaje en la que la plantación de cacao bajo sombra existe es otro factor que podría estar relacionado con la composición de aves. La distancia entre un fragmento de bosque y el sistema agroforestal influye en la diversidad de aves dependientes de bosque (Faria, Lapps, Baumgarten y Cetra, 2006). Por consiguiente, la protección de remanentes de bosque o áreas destinadas a la regeneración de este dentro de las fincas es una estrategia fundamental para la conservación de la avifauna.

Nuestros resultados también sugieren que, en la Región Huetar Norte de Costa Rica, el cultivo de cacao crece en diferentes condi-ciones de sombra. Debido a que en la finca POC el cacao está prosperando con sombra esparcida o completamente sin sombra, la ri-queza y la abundancia de aves es menor. Por consiguiente, las fincas de cacao interesadas en la conservación de la avifauna es preciso que eviten cortar la capa vegetal del sotobos-que y que diversifiquen las especies de árbo-les de sombra, lo cual aumentaría la diversi-dad de aves. No obstante, este manejo de la vegetación requiere el conocimiento técnico y científico tanto agrario como forestal, para encontrar un equilibrio entre el espacio para el reclutamiento de plantas de interés no comer-cial y la cantidad de plantas de cacao suficiente que asegure la rentabilidad en la producción.

El cacao es un cultivo ideal para la formación de un agroecosistema. La composición de aves es más compleja en aquellas fincas de cacao orgánico que conservan un mayor desarrollo estructural con árboles de dosel y que están cerca de fragmentos de bosque en regeneración. Sin embargo, lograr que los agricultores se inclinen hacia una producción más ecológica y económicamente sostenible requiere que los interesados en este cultivo reconozcan el valor de los agroecosistemas para la conservación de la biodiversidad.